Der Heimatplanet von Jak und Daxter stirbt langsam durch den Mangel an hellem Eco. Um die Lage zu retten, verbünden sich unsere Helden mit ihrer alten Freundin Keira und machen sich auf die Suche nach der uralten Precursor-Maschine, die ihren Planeten vor dem Untergang retten soll.
In Kämpfen gegen die Sky Pirates (Himmelspiraten) in einem modifizierbaren Flugzeug oder Schusswechseln mit den Aeropeans (Aeropäern), bei denen sie den zerstörerischen Gunstaff weapon (Kanonenstab) einsetzen, geraten Jak und Daxter über den Brink (Rand) hinaus und mitten in einen Krieg, der größer ist, als sie es sich je vorstellen konnten.